с 22 мая 2012 года – по настоящий момент (2019 год) — заместитель Руководителя Администрации Президента Российской Федерации — пресс-секретарь Президента Российской Федерации Владимира Путина с 22 мая 2012 года.

Дмитрий Песков является главным официальным "рупором" путинского режима. Долгое время, работая сначала в пресс-службе Президента РФ, а затем в качестве пресс-секретаря Владимира Путин, Песков неизменно поддерживал все действия российских властей как внутри страны, так и на международной арене, оправдывая репрессии, подавление оппозиции, уничтожение демократических институтов в России и внешнеполитическую агрессию правящего режима.

Рвение Пескова в деле защиты путинского режима порой приводило к публичным скандалам, когда его резкие высказывания становились достоянием общественности. Так, например, широкий общественный резонанс вызвало заявление Пескова по поводу событий в окрестностях Болотной площади, связанных с проведением оппозиционного "Марша миллионов" 6 мая 2012 года, когда в результате полицейской провокации возникли столкновения демонстрантов с полицией, в результате которых пострадали десятки людей, а сотни активистов были задержаны. Отвечая на вопрос депутата Государственной думы РФ о его отношении к произошедшим событиям, Песков заявил, что правоохранительные органы должны действовать жёстче, а "за раненного омоновца надо размазать печень митингующих по асфальту". Данное высказывание Пескова, обнародованное Ильей Пономаревым, вызвало возмущение в обществе и плотно вошло в лексикон участников протестного движения в России. В мае 2012 года Русская служба Би-би-си сообщала, что на тротуарах в Москве появились написанные мелом лозунги "Песков! Наша печень на асфальте!"

Дмитрию Пескову приходилось выступать в защиту правящего режима в самых щекотливых ситуациях. В 2006 году именно Песков распространил через СМИ сообщение, в котором утверждалось, что российские власти не имеют отношения к смерти бывшего офицера органов госбезопасности Александра Литвиненко, скончавшегося 23 ноября 2006 года в результате отравления радиоактивным веществом полоний-210. Как заявил Песков: "Невозможно даже представить, чтобы российское правительство могло стоять за убийством", а также, что "это убийство — явная провокация с целью дискредитировать правительство Владимира Путина". Подобную позицию озвучивали и другие представители российских властей, в том числе директор Службы внешней разведки (СВР) Сергей Лебедев. Тем не менее, 21 января 2016 года британский судья Роберт Оуэн в Высоком суде Лондона огласил вердикт, где указал на "вероятную причастность" Путина к убийству Литвиненко.

В качестве пресс-секретаря Владимира Путина Песков неоднократно высказывался в поддержку аннексии Крыма.

12 января 2012 года Дмитрий Песков прокомментировал слова главы Украины Петра Порошенко, назвавшего "войной" инцидент в Керченском проливе, когда российские корабли напали на украинские суда. По утверждению Пескова, "речь в данном случае идет о грубом нарушении российской границы в рамках провокации". Пресс-секретарь российского президента возложил ответственность за произошедший инцидент на украинские власти, пояснив, что проход украинских судов в Керченском проливе является продолжением избирательной кампании на Украине, в ходе которой используется "образ врага, России, для достижения внутриэлекторальных целей".